达伦追随父亲在曼联青训系统成长，其后在一队获得27次出赛机会，未能取得入球。于1994年以25万英镑出售到狼队，在5年间为球队出战117场才逐渐不被重视，获外借到荷兰的鹿特丹斯巴达，1999年回国后随即被免费送到雷克斯汉姆。在雷克斯汉姆效力长达七年，出赛336场。

　　达伦·弗格森于2007年1月20日获皮特堡联赏识加盟担任球员兼领队。2007年4月27日1-1赛和切斯特城的比赛被球证逐离球边，及后被罚款600英镑及警告其日后行为。

　　2008年达伦·弗格森带领皮特堡联打出一段16场比赛13胜3和不败的走势，球队顺利登上榜首，更获得3月份“乙级联赛最佳领队”的荣誉。在达伦·弗格森的带领下，皮特堡联最终夺得2007/08年英格兰乙组联赛亚军，成功取得在来季升班甲组的资格。

　　2009年3月带领球队联赛6战全胜，获选为“英甲每月最佳领队”。4月25日作客1-0击败科尔切斯特，带领球队夺得甲级联赛亚军，连续两年升级到英冠。

　　2009年夏季传闻达伦·弗格森会转投雷丁或韦根接任领队空缺，结果于7月10日结束外界对他未来动向的猜测，与皮特堡联签署四年新约。